Alberga más de 600 obras que van desde el siglo XVIII, XIX y primera mitad del siglo XX, propiedad del pueblo veracruzano. El origen de la colección parece remontarse a los años finales del siglo XIX, cuando las pinturas de José Justo Montiel, que a su muerte, habían quedado guardadas en su taller de Orizaba, fueron adquiridas por el Gobierno del Estado para formar el núcleo inicial de un museo de arte regional. La reapertura del Museo de Arte del Estado de Veracruz, en el antiguo oratorio se San Felipe Neri. con la reintegración de la colección Diego Rivera a su acervo en el mes de noviembre de 2004, se lleva a cabo la reapertura del museo.
El antiguo Oratorio San Felipe Neri es un edificio erigido por los frailes filipenses hacia 1776; originalmente fue sede religiosa, con el tiempo cárcel y en el siglo XX Hospital Civil. En noviembre de 1992 fue inaugurado el Museo de Arte del Estado de Veracruz, albergando en su interior la colección pictórica más importante del estado.